Dos años después de que Larry Daley (Ben Stiller) venciera a los malvados cuidadores del Museo de Historia Natural, éste es cerrado por mejoras y renovaciones. Algunas piezas han sido trasladadas al famoso museo Smithsonian.
El elemento central de la película será darle vida a todo el Instituto Smithsoniano, el cual es el museo más grande del mundo, con más de 136 millones de elementos en sus colecciones, que van desde el avión de Amelia Earhart (que voló sola sobre el Atlántico sin escalas) hasta Al Capone. Larry se convierte en otro cuidador en el Smithsonian, donde el malvado Kahmunrah (Hank Azaria), el hermano mayor del bondadoso faraón Ahkmenrah (Rami Malek), cobra vida con la mágica tabla de oro, que le da vida al museo entero incluyendo a las exhibiciones antiguas como Octavio, Jedediah y el mono capuchino Able; y las nuevas exhibiciones como el general Custer, Lincoln y Al Capone. Larry, junto a la aviadora Amelia Earhart (Amy Adams), que desarrolla un romántico interés en él, detendrá los planes de Kahmunrah.
Curiosamente, al igual que en la primera película, el mono Dexter cachetea a Larry; en cambio el mono que fue al espacio, al ser más educado, al principio no lo hace, pero luego al ver que Dexter sí lo hace, también él comienza a cachetarlo.
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